一艘巨大的外星無人探測器向地球航來，它不斷地發出奇特的電波信號：功率強大的信號煮沸了海水，干擾了附近的星艦并造成了廣泛的破壞。此時，詹姆斯·柯克中將與他的船員們在完成了讓斯波克上校復活的任務后，駕駛著從克林貢人那搶來的猛禽艦（被改名為“賞金號”）從瓦肯星返航，盡管他們已經知道了將面臨軍事法庭的指控：他們被指控盜竊了聯邦星艦進取號，并對她的毀壞負有責任。在此關頭，尚在恢復中的斯波克發現這艘外星探測器正嘗試與地球上的座頭鯨建立聯系；但不幸的是，早在3個世紀前座頭鯨就因過度的捕獵而滅絕了。柯克命令“賞金號”進入引力彈射狀態，利用太陽的萬有引力而穿越時空來到20世紀后期。星艦于1986年抵達了美國加利福尼亞州的舊金山市，船員們將星艦藏在金門公園的一處草坪上。此后，他們開始尋找能與外星探測器溝通的鯨魚、能將鯨魚裝在星艦上的容器，以及能讓猛禽艦恢復能源供應的物質——在星艦穿越時空的旅途中能源幾乎被耗盡。柯克與斯波克最終獲得了一位鯨類專家吉莉安·泰勒博士的協助，她在索薩利托市鯨魚協會照料兩頭座頭鯨。在經歷了許多的困難后——包括讓泰勒相信他們的確來自未來——進取號的船員們成功地營救了兩頭座頭鯨，并將它們帶到未來，及時地拯救了地球。然后船員們被帶到了聯邦委員會的面前，接受眾多的指控。沒有被作為被告的斯波克也與其他船員們站在了一起。最后，鑒于他們新近的英勇表現，除了對柯克中將的控告外，針對其余被告的所有控告都被撤銷。柯克以作為一名上級軍官卻違背命令的罪行被判有罪，并象征性地被降職為上校以示懲戒；但作為對他英勇行為的表彰，他被任命為聯邦星艦進取號-A的艦長。與進取號船員一同來到23世紀的泰勒博士，決定加入星際艦隊并成為一名科學官。作為情節框架的支線劇情，展現了斯波克逐漸地恢復了他的記憶、他此前獲得并接受的人類傳統，以及他對自己情感的承認。在影片開始時，他不明白母親詢問他的“感覺”有何意義；但到最后，他已能足夠意識到“感覺”對人類的重要性，并托父親告訴母親，他“感覺良好”。